Nasceu a 25 de abril de 1947, em Amesterdão, nos Países Baixos, perto do estádio De Meer do Ajax. Os pais tinham uma pequena mercearia, e o futebol de rua do bairro alimentou desde cedo a sua criatividade e confiança.

Ingressou no famoso sistema de formação do Ajax, treinando à vista da equipa principal no De Meer. Os treinadores destacavam a rapidez de pensamento e a capacidade de ler o espaço, mais do que os atributos físicos.

Estreou-se no Ajax ainda adolescente na época 1964–65, destacando-se rapidamente pelos dribles ousados e pelos passes incisivos. A sua ascensão coincidiu com a modernização tática do clube sob novos padrões profissionais.

Ajudou o Ajax a conquistar o campeonato neerlandês, sinalizando o regresso do clube ao domínio interno. Sob o treinador Rinus Michels, Cruyff tornou-se o maestro em campo de um Futebol Total em formação.

Conduziu o Ajax à final da Taça dos Campeões Europeus de 1969, onde perdeu para o AC Milan no Santiago Bernabéu. Apesar da derrota, os seus movimentos inteligentes e a pressão alta chamaram a atenção da Europa para a nova abordagem do Ajax.

Capitaneou o Ajax na conquista da Taça dos Campeões Europeus de 1971, a primeira de três consecutivas do clube. Nesse ano venceu a Bola de Ouro, reconhecido por unir criatividade, liderança e disciplina tática.

Em 1972, o Ajax venceu a Eredivisie, a Taça dos Países Baixos e a Taça dos Campeões Europeus, completando um raro triplete continental. O seu papel itinerante tornou o sistema fluido, transformando a pressão e as rotações numa arma ofensiva.

Mudou-se do Ajax para o Barcelona por uma verba recorde na época, juntando-se a um clube em busca de renovação sob as pressões do franquismo. A sua chegada trouxe confiança e ideias modernas, tornando-o rapidamente um símbolo de orgulho catalão.

No Mundial de 1974, na Alemanha Ocidental, capitaneou os Países Baixos e personificou as trocas posicionais e a pressão do Futebol Total. A equipa perdeu a final para a anfitriã Alemanha Ocidental, mas o estilo mudou as expectativas globais.

Conduziu o Barcelona ao título da Liga de 1973–74, encerrando um longo jejum do clube. Um momento definidor foi a vitória por 5–0 no Bernabéu contra o Real Madrid, consolidando a sua lenda em Espanha.

Assumiu um papel de liderança mais forte no Barcelona, exigindo padrões profissionais e clareza tática nos treinos. A sua frontalidade por vezes chocou com a política interna, mas os colegas valorizavam a sua autoridade e visão.

Voltou ao Ajax e ajudou a recuperar o ímpeto, orientando jogadores mais jovens com exigência constante no posicionamento e no ritmo. O regresso culminou em mais um título de liga, reafirmando a sua ligação a Amesterdão.

Após disputas contratuais com o Ajax, juntou-se ao rival Feyenoord, em Roterdão, chocando o futebol neerlandês. Levou a equipa ao dobradinha de liga e taça em 1983–84 e depois retirou-se, provando que a competitividade não tinha desaparecido.

Começou a treinar o Ajax, levando a mesma exigência de pressão alta, rotações posicionais e coragem técnica. Venceu a Taça das Taças da UEFA em 1987, validando as suas ideias no banco tanto quanto no relvado.

Assumiu o comando do Barcelona, reformulando contratações, treinos e percursos de formação com uma filosofia de futebol coerente. Promoveu talentos e construiu uma estrutura baseada na posse que mais tarde influenciou a identidade de La Masia.

Guiou o Barcelona à sua primeira Taça dos Campeões Europeus em 1992, em Wembley, derrotando a Sampdoria com um livre em prolongamento de Ronald Koeman. A vitória tornou as ideias de Cruyff institucionais, e não apenas uma moda.

Deixou o Barcelona após tensões com o presidente Josep Lluís Núñez e disputas sobre o controlo desportivo. Mesmo com a saída, os seus princípios táticos e a aposta na formação permaneceram enraizados na cultura de longo prazo do clube.

Foi nomeado presidente honorário por Joan Laporta, refletindo o seu papel fundador na identidade do Barcelona moderno. Embora a política do clube tenha posteriormente alterado o título, a sua influência na filosofia e nas prioridades da formação manteve-se.

Morreu a 24 de março de 2016, em Barcelona, após lutar contra um cancro do pulmão, motivando homenagens do Ajax, do Barcelona e dos Países Baixos. Foi recordado não apenas pelos troféus, mas por mudar a forma como o futebol é compreendido.