Er wurde in einem gebildeten Haushalt in Sontsowka im Gouvernement Jekaterinoslaw geboren, wo seine Mutter Maria Prokofjewa das Musizieren förderte. Frühe Begegnungen mit dem Klavier und dem ländlichen Leben prägten seine farbige, erzählerische musikalische Vorstellungskraft.

Mit fünf Jahren schrieb er bereits kleine Klavierwerke und improvisierte zu Hause mit erstaunlicher Sicherheit, sehr zur Verwunderung von Familie und Besuchern. Seine Mutter notierte und förderte diese Experimente sorgfältig und machte das Komponieren zu einer täglichen Gewohnheit statt zu einem Hobby.

Die Familie brachte ihn zu dem Komponisten Reinhold Glière, der ihn in den Sommern intensiv unterrichtete und seine frühen Partituren korrigierte. Glière ermutigte kühne Harmonik und klare Struktur und vermittelte dem jungen Komponisten professionelle Disziplin.

Ungewöhnlich jung trat er in das Petersburger Konservatorium ein und studierte Komposition, Klavier und Orchestration inmitten einer konkurrenzstarken musikalischen Elite. Lehrer wie Nikolai Rimski-Korsakow und Anatoli Ljadow vermittelten ihm strenge Technik und Tradition.

Als Student spielte er in Petersburger Salons seine eigene scharfkantige Musik und erarbeitete sich einen Ruf für kühne Rhythmen und beißenden Humor. In den künstlerischen Kreisen der Stadt wurde sein Stil kontrovers diskutiert, weil er spätromantische Erwartungen und konservativen Geschmack herausforderte.

Seine Musik für Projekte im Umfeld von Djagilew führte zur explosiven „Skythischen Suite“, deren rohe Farben und moderner Antrieb viele Hörer schockierten. Der Aufruhr signalisierte zugleich seinen Durchbruch als führende Stimme unter den russischen Avantgarde-Komponisten.

Er beendete sein Konservatoriumsstudium und gewann den Anton-Rubinstein-Preis, indem er sein eigenes Klavierkonzert mit stählerner Virtuosität aufführte. Die Auszeichnung stärkte seinen Rang als Komponist-Pianist, der große Bühnen beherrschen konnte.

Mitten in den Erschütterungen der Russischen Revolution von 1917 schrieb er die „Klassische Sinfonie“ und erneuerte haydnhafte Klarheit mit modernem Witz. Das Werk zeigte seine Fähigkeit, Eleganz und Überraschung zu verbinden, während um ihn herum die alte Ordnung zerfiel.

Mit offizieller Genehmigung reiste er in die Vereinigten Staaten, um während Bürgerkrieg und Mangelwirtschaft daheim größere Möglichkeiten zu suchen. In Amerika trat er als Pianist auf und verhandelte mit Impresarios, wobei er lernte, wie internationale Zuhörer seinen Stil wahrnahmen.

„Die Liebe zu den drei Orangen“ wurde an der Chicago Opera uraufgeführt und verband absurdes Theater mit funkelnder Orchestrierung und einprägsamen Märschen. Der Erfolg etablierte ihn als bedeutende Opernstimme und machte sein komisch-modernistisches Temperament dem amerikanischen Publikum vertraut.

Er heiratete die Sopranistin Lina Llubera, deren kosmopolitische Netzwerke seine Karriere in europäischen Musikkreisen unterstützten. Das Leben zwischen Konzertreisen und Komponieren bot praktische Hilfe, brachte jedoch auch persönliche Spannungen mit sich, als der Druck wuchs.

In Paris präsentierte er große moderne Werke wie die 2. Sinfonie und trieb dichte Texturen und industrielle Energie voran. Die lebendige Szene um Sergei Djagilew und Igor Strawinsky schärfte seinen Ehrgeiz und seinen Konkurrenzgeist.

Nach Jahren zwischen Europa und Amerika ließ er sich wieder in der UdSSR nieder, ermutigt durch Versprechen von Aufträgen und Prestige. Der Schritt stellte ihn unter sowjetische kulturelle Aufsicht und zwang zu vorsichtigen Entscheidungen über Stil, Themen und öffentliches Auftreten.

Er schrieb „Peter und der Wolf“ für Natalja Saz am Zentralen Kindertheater und gab jeder Figur ein unverwechselbares Instrument und Thema. Die kluge Erzählweise und Orchestrierung machten das Werk weltweit zu einem Einstieg in den sinfonischen Klang für junge Zuhörer.

Obwohl der Weg auf die Bühne kompliziert war, setzte sich „Romeo und Julia“ schließlich mit weitgespannten Melodien und dramatischem Tempo durch. Das Ballett bewies, dass er zugängliche, unmittelbar emotionale Musik schreiben konnte, ohne modernen Biss und rhythmische Vitalität zu verlieren.

Während des Zweiten Weltkriegs komponierte er patriotische und dramatische Werke, während Evakuierungen und Rationierung den Alltag in der Sowjetunion störten. Die Dringlichkeit des Krieges befeuerte großformatige Partituren, darunter das Opernprojekt „Krieg und Frieden“ und Konzertwerke zur Stärkung der Moral.

1948 verurteilten sowjetische Behörden ihn zusammen mit Dmitri Schostakowitsch und Aram Chatschaturjan wegen „Formalismus“, wodurch Aufführungen und Einkommen eingeschränkt wurden. Die Kampagne schadete seiner Gesundheit und drängte ihn zu sichereren Stilen, Überarbeitungen und kompromissbehafteten Projekten.

Er starb in Moskau an einer Gehirnblutung, doch die öffentliche Trauer wurde vom Tod Josef Stalins am selben Tag überschattet. Begrenzte Presseberichte und der Mangel an Blumen bei der Beerdigung spiegelten die harten Prioritäten der Zeit wider, trotz seines gewaltigen Vermächtnisses.