Nació en un hogar culto en Sontsovka, en la gobernación de Yekaterinoslav, donde su madre, María Prokófieva, fomentó la práctica musical. El contacto temprano con el piano y la vida rural moldeó su imaginación musical vívida y narrativa.

A los cinco años ya escribía pequeñas obras para piano e improvisaba con seguridad en casa, asombrando a familiares y visitantes. Su madre anotó con esmero y alimentó estos experimentos, tratando la composición como un hábito diario y no como un pasatiempo.

La familia lo llevó a conocer al compositor Reinhold Glière, quien lo instruyó intensamente durante los veranos y corrigió sus primeras partituras. Glière alentó una armonía audaz y una estructura clara, dotando al joven compositor de disciplina profesional.

Ingresó en el Conservatorio de San Petersburgo a una edad inusualmente temprana, estudiando composición, piano y orquestación en un entorno de élite competitivo. Profesores como Nikolái Rimski-Kórsakov y Anatoli Liádov le aportaron técnica rigurosa y sentido de la tradición.

Como estudiante interpretó su propia música de aristas marcadas en salones de San Petersburgo, cultivando una reputación de ritmos audaces y humor mordaz. Los círculos artísticos de la ciudad debatían su estilo, que desafiaba las expectativas tardo-románticas y el gusto conservador.

Su música para proyectos vinculados a Diáguilev condujo a la explosiva "La suite escita", cuyos colores ásperos y empuje moderno sacudieron a muchos oyentes. El revuelo también señaló su llegada como una voz principal entre los compositores de vanguardia de Rusia.

Concluyó sus estudios en el conservatorio y obtuvo el Premio Antón Rubinstein, interpretando su propio Concierto para piano con una virtuosa firmeza. El galardón elevó su prestigio como compositor-pianista capaz de dominar grandes escenarios.

En plena convulsión de la Revolución rusa de 1917, escribió la "Sinfonía clásica", reinventando la claridad a la manera de Haydn con ingenio moderno. La obra mostró su talento para combinar elegancia y sorpresa, mientras el viejo orden se derrumbaba a su alrededor.

Con permiso oficial partió hacia Estados Unidos, en busca de oportunidades más amplias durante la guerra civil y la escasez en su país. En América actuó como pianista y negoció con empresarios, aprendiendo cómo el público internacional percibía su estilo.

"El amor de las tres naranjas" se estrenó en la Ópera de Chicago, combinando teatro absurdista con una orquestación brillante y marchas memorables. El éxito lo consolidó como una voz operística mayor e introdujo su sensibilidad cómico-moderna al público estadounidense.

Se casó con la soprano Lina Llubera, cuyo entramado cosmopolita de contactos favoreció su carrera en los círculos musicales europeos. Su vida entre giras de conciertos y composición ofreció apoyo práctico, pero también tensiones personales conforme aumentaban las presiones.

En París presentó grandes obras modernas como la "Sinfonía n.º 2", llevando al límite texturas densas y una energía casi industrial. La escena vibrante en torno a Serguéi Diáguilev e Ígor Stravinski aguzó su ambición y su competitividad.

Tras años viajando entre Europa y América, se reinstaló en la URSS, animado por promesas de encargos y prestigio. El regreso lo sometió a la supervisión cultural soviética, obligándolo a elegir con cautela estilo, temas e imagen pública.

Escribió "Pedro y el lobo" para Natalia Sats en el Teatro Central Infantil, asignando a cada personaje un instrumento y un tema distintivos. Su narración ingeniosa y su orquestación lo convirtieron en una puerta de entrada mundial al sonido sinfónico para los jóvenes.

Aunque su camino hacia el escenario fue complicado, "Romeo y Julieta" triunfó con melodías amplias y un pulso dramático muy eficaz. El ballet demostró que podía escribir música accesible y emocionalmente directa sin perder mordiente moderna y vitalidad rítmica.

Durante la Segunda Guerra Mundial compuso obras patrióticas y dramáticas mientras las evacuaciones y el racionamiento alteraban la vida cotidiana en toda la Unión Soviética. La urgencia del conflicto alimentó partituras de gran escala, incluido el proyecto operístico "Guerra y paz" y obras de concierto para elevar la moral.

En 1948, las autoridades soviéticas lo condenaron por "formalismo" junto a Dmitri Shostakóvich y Aram Jachaturián, restringiendo interpretaciones e ingresos. La campaña política dañó su salud y lo empujó hacia estilos más seguros, revisiones y proyectos condicionados.

Murió en Moscú a causa de una hemorragia cerebral, pero el duelo público quedó eclipsado por la muerte de Iósif Stalin ese mismo día. La escasa cobertura de prensa y la falta de flores en su funeral reflejaron las duras prioridades de la época, pese a su inmenso legado.