Nasceu numa família instruída em Sontsovka, na província de Iekaterinoslav, onde a mãe, Maria Prokofieva, incentivou a prática musical. O contacto precoce com o piano e com a vida rural moldou a sua imaginação musical vívida e narrativa.

Aos cinco anos, já escrevia pequenas obras para piano e improvisava com confiança em casa, surpreendendo a família e os visitantes. A mãe anotava cuidadosamente e alimentava essas experiências, tratando a composição como um hábito diário, e não como um passatempo.

A família levou-o a conhecer o compositor Reinhold Glière, que lhe deu aulas intensivas durante os verões e corrigiu as suas primeiras partituras. Glière incentivou harmonias ousadas e uma estrutura clara, impondo ao jovem compositor uma disciplina de nível profissional.

Entrou no Conservatório de São Petersburgo numa idade invulgarmente jovem, estudando composição, piano e orquestração num meio competitivo de elite musical. Professores como Nikolai Rimsky-Korsakov e Anatoly Lyadov expuseram-no a técnica rigorosa e à tradição.

Como estudante, interpretou a sua própria música de arestas afiadas nos salões de São Petersburgo, cultivando fama de ritmos audazes e humor mordaz. Os círculos artísticos da cidade debateram o seu estilo, que desafiava expectativas tardorromânticas e o gosto conservador.

A música para projetos ligados a Diaghilev levou à explosiva "Suíte Cita", cujas cores brutais e impulso moderno chocaram muitos ouvintes. O alvoroço também assinalou a sua chegada como uma voz de destaque entre os compositores de vanguarda da Rússia.

Concluiu os estudos no conservatório e venceu o Prémio Anton Rubinstein, interpretando o seu próprio Concerto para Piano com virtuosismo austero. O prémio elevou o seu estatuto como compositor-pianista capaz de dominar grandes palcos.

Em plena convulsão da Revolução Russa de 1917, escreveu a "Sinfonia Clássica", reinventando a clareza à maneira de Haydn com humor moderno. A obra mostrou o seu dom de combinar elegância e surpresa, mesmo quando a velha ordem desmoronava à sua volta.

Com autorização oficial, partiu para os Estados Unidos, procurando oportunidades mais amplas durante conflitos civis e escassez no seu país. Na América, atuou como pianista e negociou com empresários, aprendendo como o público internacional percebia o seu estilo.

"O Amor das Três Laranjas" estreou na Ópera de Chicago, combinando teatro absurdista com orquestração brilhante e marchas memoráveis. O sucesso consolidou-o como uma grande voz operática e apresentou a sua sensibilidade cómico-moderna ao público americano.

Casou-se com a soprano Lina Llubera (Carolina Codina), cujas redes cosmopolitas ajudaram a sua carreira nos círculos musicais europeus. A vida entre digressões e composição trouxe apoio prático e também tensão pessoal à medida que as pressões aumentavam.

Em Paris, apresentou obras modernas de grande fôlego, como a Sinfonia n.º 2, explorando texturas densas e energia industrial. A cena vibrante em torno de Serguei Diaghilev e Igor Stravinsky aguçou a sua ambição e o seu lado competitivo.

Após anos a viajar entre a Europa e a América, reinstalou-se na URSS, encorajado por promessas de encomendas e prestígio. A mudança colocou-o sob supervisão cultural soviética, exigindo escolhas cuidadosas sobre estilo, temas e imagem pública.

Escreveu "Pedro e o Lobo" para Natalya Sats no Teatro Central Infantil, atribuindo a cada personagem um instrumento e um tema distintivos. A narração engenhosa e a orquestração fizeram da obra uma porta de entrada global para o som sinfónico entre jovens ouvintes.

Apesar de um percurso complicado até ao palco, "Romeu e Julieta" triunfou com melodias amplas e um andamento dramático envolvente. O ballet provou que ele conseguia escrever música acessível e emocionalmente direta, mantendo mordacidade moderna e vitalidade rítmica.

Durante a Segunda Guerra Mundial, compôs obras patrióticas e dramáticas enquanto evacuações e racionamento perturbavam o quotidiano em toda a União Soviética. A urgência do conflito alimentou partituras de grande escala, incluindo o projeto operático "Guerra e Paz" e obras de concerto para elevar a moral.

Em 1948, as autoridades soviéticas condenaram-no por "formalismo" ao lado de Dmitri Shostakovich e Aram Khachaturian, restringindo apresentações e rendimentos. A campanha política prejudicou a sua saúde e empurrou-o para estilos mais seguros, revisões e projetos comprometidos.

Morreu em Moscovo devido a uma hemorragia cerebral, mas o luto público foi ofuscado pela morte de Josef Stalin no mesmo dia. A cobertura limitada na imprensa e a escassez de flores no funeral refletiram as prioridades severas da época, apesar do seu legado imenso.