他以足利义辉之名出生，是将军足利义晴之子，彼时京都反复被诸军阀争夺。其童年在室町幕府权威衰微、围绕皇都的武装政治持续动荡中展开。

足利义晴退位后，义辉在年幼时即名义上继任为第十三代将军。这一任命在很大程度上带有礼仪性质，因为畿内地区的实权正日益落入细川势力与崛起的三好势力之手。

细川各派与三好盟友之间的冲突升级，使京都对年轻将军的朝廷而言不再安全。义辉一行被迫撤离，任由军队穿行都城，凸显战国时代将军权威已衰落至何种程度。

义辉在兵力有限的情况下，依赖不断更替的庇护者与谈判来维持幕府体面。他的近臣努力重建同盟，力求足利家能够重返京都而不沦为某一军阀的傀儡。

义辉得以重返京都定居，但三好氏在畿内的影响力限制了他的独立性。朝廷仪典与将军政令仍在继续，然而其执行依赖的是地方武家的武力，而非足利家的制度。

义辉在京都发出书状，试图促成对立势力和解，避免都城沦为常态化战场。他希望恢复幕府作为仲裁者的地位，但战国诸侯往往将京都视为可供占据的战利品。

义辉扶持宫廷艺能与礼仪，以延续室町旧日声望。他通过在京都赞助雅文化，将政治权威锚定于传统，并争取仍重视皇都规范的上层群体合作。

同时代人将义辉描绘为剑术格外精湛的将军，后世亦以他卓越的剑名相传。他通过修炼与勇武表现，意在扭转将军在军阀时代沦为无力傀儡的形象。

义辉加强与全国各大势力的联络，希望以外援牵制三好氏的压力。他通过往来书信并授予称号或认可，试图重申幕府作为全国外交枢纽的角色。

他授予官位、许可与背书，这些象征性资源仍被许多大名视为珍贵。即便执行力薄弱，此类文书仍为义辉提供谈判筹码，以合法性交换对京都周边的护卫承诺。

织田信长在桶狭间击败今川义元的消息传入京都，迅速影响各方的政治算计。义辉面对权力版图的快速变化，新兴强权既可能挽救幕府的意义，也可能彻底使其失去存在空间。

随着三好诸首领与谋士松永久秀试图更直接掌控京都机构，紧张不断加剧。义辉力图自主行事，触动了希望将军顺从的势力，令都城内部的派系猜忌更为尖锐。

畿内局势愈发不稳，义辉开始设法获取不受三好氏掌控的可靠武力护卫。其朝廷向外部势力释放信号，暗示足利家可能认可强力靠山，为日后将军立场的重新结盟埋下伏笔。

都城周边的各方领袖逐渐将幕府视为障碍而非调停者。阴谋频仍之下，义辉的居所成为军事目标，显示京都治理已深受军阀胁迫所挟持。

与三好氏及松永久秀有关的兵力袭击义辉在京都的宅邸，他在顽强抵抗后被杀。这次刺杀粉碎了将军在京都尚存的安全幻象，对室町幕府在都城的权威构成决定性打击。

义辉之死迫使各方急速推动拥立继任者，以求在军阀主导的京都生存下来。随之而来的争夺进一步削弱中央协调，为后来在新靠山支持下重建将军权威的尝试铺平道路。