Als ältester Sohn des Shoguns Ashikaga Yoshiakira in Kyoto geboren. Seine Geburt fiel in eine turbulente Zeit, als Japan zwischen Nord- und Südhof gespalten war, die beide kaiserliche Legitimität beanspruchten.

Sein Vater Yoshiakira starb, und obwohl er erst neun Jahre alt war, erbte Yoshimitsu die Position des Shoguns. Der einflussreiche Hosokawa Yoriyuki diente als sein Regent und führte das Shogunat während seiner Minderjährigkeit.

Formell als dritter Muromachi-Shogun eingesetzt. Obwohl jung, begann er unter der sorgfältigen Anleitung seines Regenten die komplexen Künste der Regierung und Militärstrategie zu erlernen.

Erbaute seine prachtvolle Residenz, bekannt als 'Blumenpalast', im Stadtteil Muromachi. Dieser opulente Palast wurde zum Zentrum der politischen Macht und gab dem Shogunat seinen Namen.

Entließ seinen Regenten Hosokawa Yoriyuki aus dem Amt und behauptete seine Unabhängigkeit, womit seine persönliche Herrschaft begann. Dies markierte den Beginn seiner direkten politischen Beteiligung und ehrgeizigen Machtkonsolidierung.

Unterwarf erfolgreich den mächtigen Toki-Clan der Provinz Mino und demonstrierte damit seine militärischen Fähigkeiten und seine Entschlossenheit zur Zentralisierung der Macht. Dieser Sieg schwächte die Macht der regionalen Militärgouverneure erheblich.

Schlug die Meitoku-Rebellion des Yamana-Clans nieder, der elf Provinzen kontrollierte. Dieser entscheidende Sieg eliminierte seine mächtigsten Rivalen und etablierte die Vorherrschaft des Shogunats über alle Kriegerhäuser.

Erreichte die historische Vereinigung von Nord- und Südhof und beendete damit sechzig Jahre kaiserlicher Teilung. Durch geschickte Verhandlungen überzeugte er den Südhof, die kaiserlichen Insignien zu übergeben, und brachte Japan Frieden.

Trat formell von der Position des Shoguns zurück und übergab den Titel seinem jungen Sohn Yoshimochi. Er behielt jedoch die tatsächliche Macht als 'Klosterherrscher' und kontrollierte weiterhin die Regierung aus dem Hintergrund.

Legte buddhistische Gelübde ab und nahm den religiösen Namen Dogi an. Dieser Rückzug ins religiöse Leben war weitgehend zeremoniell und ermöglichte ihm größere Handlungsfreiheit bei Beibehaltung seines politischen Einflusses und seiner kulturellen Aktivitäten.

Begann mit dem Bau seiner Altersvilla in Kitayama, die später zum berühmten Kinkaku-ji (Goldener Pavillon) werden sollte. Das mit Blattgold bedeckte Äußere des Gebäudes symbolisierte seinen Reichtum und seinen raffinierten ästhetischen Geschmack.

Unterdrückte die Ōei-Rebellion des mächtigen Ōuchi-Clans. Dieser Sieg festigte seine Autorität weiter und zeigte, dass er auch im Ruhestand die oberste militärische und politische Macht in Japan blieb.

Etablierte offizielle diplomatische Beziehungen zum Ming-China und akzeptierte vom chinesischen Kaiser den Titel 'König von Japan'. Dieser umstrittene Schritt eröffnete den lukrativen Tallyhandel, der das Shogunat enorm bereicherte.

Die erste offizielle Handelsmission aus Ming-China erreichte Japan. Das Tallyhandelssystem brachte immensen Reichtum durch den Austausch von japanischem Kupfer, Schwefel und Schwertern gegen chinesische Seide, Porzellan und Münzen.

Starb in seiner Kitayama-Villa im Alter von 49 Jahren, möglicherweise an einer Krankheit. Es gab Gerüchte, dass er danach strebte, Kaiser zu werden, aber sein plötzlicher Tod beendete solche Ambitionen. Seine Kitayama-Villa wurde in den Rokuon-ji-Tempel umgewandelt.