Nasceu como terceiro filho do sexto xogum Ashikaga Yoshinori. Inicialmente não estava destinado à sucessão, mas seu destino mudou dramaticamente quando seu irmão mais velho entrou para as ordens monásticas. O xogunato Muromachi estava em seu auge cultural, mas enfrentava crescentes desafios políticos.

Seu pai, o xogum Yoshinori, foi assassinado pelo clã Akamatsu no incidente de Kakitsu. Este evento traumático mergulhou o xogunato na instabilidade e deixou o jovem Yoshimasa enfrentando um futuro incerto. Seu irmão mais velho Yoshikatsu tornou-se xogum, mas logo morreu.

Foi entronizado como o oitavo xogum do xogunato Ashikaga com apenas treze anos de idade. Embora ocupasse a posição suprema, o poder real residia em vários senhores feudais e facções da corte. Sua pouca idade o tornava dependente de conselheiros e regentes para governar.

Casou-se com Hino Tomiko, que se tornou uma poderosa figura política por mérito próprio. Seu relacionamento foi complexo, com Tomiko exercendo considerável influência sobre os assuntos do xogunato e acumulando vasta riqueza através do comércio e empréstimos de dinheiro. Ela desempenharia um papel crucial nos conflitos de sucessão.

Cansado da política, Yoshimasa desejava abdicar e designou seu irmão Yoshimi como herdeiro. No entanto, sua esposa Tomiko deu à luz um filho no ano seguinte, criando uma crise de sucessão entre as facções que apoiavam Yoshimi e as que apoiavam o filho de Tomiko, Yoshihisa.

A disputa de sucessão, combinada com rivalidades entre poderosos senhores feudais, explodiu na devastadora Guerra de Ōnin. Quioto tornou-se um campo de batalha por uma década, com exércitos destruindo grande parte da cidade. Yoshimasa permaneceu em grande parte desapegado, concentrando-se nas artes enquanto a capital ardia.

Abdicou oficialmente do título de xogum em favor de seu filho Yoshihisa, embora a Guerra de Ōnin continuasse a assolar. Esta abdicação permitiu que Yoshimasa se dedicasse inteiramente às suas buscas artísticas, afastando-se da turbulência política que havia definido seu reinado.

Começou a construção de sua vila de retiro nas montanhas orientais de Quioto. Este complexo se tornaria o centro da cultura Higashiyama, incorporando estética zen, design de jardins e arquitetura que definiriam o refinamento artístico japonês por séculos.

A Guerra de Ōnin terminou oficialmente após uma década de destruição, embora os conflitos regionais tenham continuado. Quioto jazia em ruínas, e o poder do xogunato estava irremediavelmente enfraquecido. Yoshimasa respondeu intensificando seus esforços para criar beleza em meio à devastação.

Começou a construção do famoso Ginkaku-ji (Pavilhão de Prata), embora nunca tenha sido coberto de prata como originalmente planejado. O edifício encarnava a estética wabi-sabi da beleza imperfeita, tornando-se um ícone da cultura Higashiyama e do gosto artístico japonês.

Mudou-se oficialmente para sua vila de Higashiyama, tornando-a sua residência permanente. Lá reuniu os maiores artistas, poetas e mestres do chá de sua era, criando um salão cultural que sintetizou as formas estéticas japonesas e influenciou profundamente as gerações futuras.

Tornou-se um importante patrono do desenvolvimento da cerimônia do chá, apoiando mestres do chá como Murata Jukō, que estabeleceu os fundamentos do wabi-cha. Este patronato transformou o consumo de chá de um simples prazer em uma profunda forma de arte ligada à filosofia zen.

Promoveu e refinou as artes do kōdō (caminho do incenso) e ikebana (arranjo floral) como práticas culturais sofisticadas. Sob seu patronato, essas artes desenvolveram escolas formais e filosofia estética que perduram na cultura tradicional japonesa.

Seu filho e sucessor, o xogum Yoshihisa, morreu em campanha aos vinte e cinco anos de idade. Esta tragédia pessoal deixou Yoshimasa sem herdeiro direto e marcou o fim de sua linhagem direta como xoguns, embora o xogunato Ashikaga tenha continuado sob outros ramos.

Morreu em sua amada vila de Higashiyama, deixando um legado paradoxal. Embora seu reinado tenha visto o colapso da autoridade shogunal e a devastação de Quioto, seu patronato artístico criou a cultura Higashiyama que definiu a estética clássica japonesa por séculos.