以足利義輝之名出生，為將軍足利義晴之子，當時京都屢遭諸侯爭奪。他的早年在室町幕府權威日益衰弱、圍繞皇都的軍事化政治不斷之中展開。

在足利義晴退位後，義輝仍年幼便名義上就任第十三代將軍。然而此任命多具儀式性，近畿實權日益落入細川勢力與崛起的三好勢力之手。

細川諸派與三好盟友間的衝突升高，使京都對年輕將軍的朝廷不再安全。義輝一行撤離之際，軍隊穿行京城，凸顯戰國時代將軍權威已衰落至何等程度。

在軍事資源有限的情況下，義輝仰賴多方更迭的庇護者與談判，維持幕府的體面。他的幕僚致力重建同盟，以便足利家重返京都而不淪為任何單一大名的傀儡。

義輝得以重回京都居住，但三好一族在近畿的影響力限制了他的自主性。朝廷儀式與將軍政令雖仍延續，實際執行卻仰賴地方有力者的武裝力量，而非足利體制本身。

義輝自京都發出書狀並推動和議，試圖在諸方對立之間止爭，避免京城長期淪為戰場。他的外交旨在恢復幕府的仲裁者地位，儘管戰國諸侯仍將京都視為可占可奪的獎賞。

義輝扶持宮廷藝能與禮儀，以展現與往昔室町榮華的連續性。透過在京都贊助雅緻文化，他嘗試以傳統奠定政治權威，吸引仍重視皇都規範的菁英合作。

同時代人形容義輝劍藝出眾，後世亦以「劍豪將軍」稱之。他的修練與勇敢表現旨在對抗戰國時代將軍淪為無力門面的印象。

義輝加強與日本各地主要家族的往來，希望以外援牽制三好勢力的壓力。他透過書信往返並授予名分與承認，嘗試重申幕府作為全國外交樞紐的角色。

他授與官位、許可與背書，這些象徵性的名分對野心勃勃的大名仍具吸引力。即便執行力薄弱，此類文書仍讓義輝得以在談判中換取籌碼，以正統性交換對京都周邊的保護承諾。

織田信長於桶狹間擊敗今川義元的消息傳至京都，震動各方政治盤算。義輝面對急速變動的權力版圖，新興強者既可能拯救幕府的存在感，也可能徹底使其黯然失色。

隨著三好首腦與智略家松永久秀企圖更直接控制京都諸機構，緊張局勢升高。義輝嘗試自主行事，威脅到偏好聽命將軍者的利益，使京中派系猜忌愈加深化。

近畿局勢益發不穩之際，義輝探索取得可靠武裝護衛的途徑，避免落入三好勢力掌控。他的朝廷向外部勢力釋出訊號，暗示足利家可能承認強力靠山，為日後幕府重新結盟埋下伏筆。

圍繞皇都的諸勢力逐漸將幕府視為阻礙而非調停者。陰謀四起之下，義輝的居所成為軍事目標，顯示京都治理已深受大名武力脅迫所挾持。

與三好一族及松永久秀相關的勢力襲擊義輝在京都的宅邸，他在激烈抵抗後被殺。此一暗殺粉碎了將軍仍享有安全保障的最後幻想，亦對皇都中的室町權威造成決定性打擊。

義輝之死迫使各方急於推立能在大名主導的京都中存活的繼任者。隨後的爭奪使中央協調更加薄弱，並為日後在新靠山支持下試圖重建幕府的行動鋪路。