将軍足利義教の三男として京都に生まれる。将軍になることは予期されておらず、政治的訓練よりも文化的素養を身につける幼少期を過ごした。

父義教が嘉吉の乱で赤松氏に暗殺された。この惨事は幕府を不安定化させ、義政の幼少期に暗い影を落とし、後の政治からの離脱を形作った。

兄義勝の死後、わずか十三歳で室町幕府第八代将軍に就任。当初は有望視されたが、派閥政治と絶え間ない軍事衝突にすぐに幻滅した。

強い意志を持つ日野富子と結婚。富子はやがて幕府政治を支配するようになる。二人の関係は複雑で、富子の政治的野心は後に応仁の乱の一因となった。

男子がなく政務に疲弊した義政は、弟の義視を後継者に指名した。この決定は富子に男子が生まれた後に覆され、天下を揺るがす大乱の火種となった。

富子が嫡男義尚を出産。この予期せぬ世継ぎの誕生により継嗣争いが勃発し、義視と義尚の双方が将軍職を主張し、有力大名がそれぞれを支持した。

応仁の乱が京都で勃発し、十年以上にわたって都を焼き尽くした。義政が引き起こした継嗣争いに端を発したが、彼は都が燃える中でも文化活動に没頭し続けた。

応仁の乱がまだ続く中、正式に将軍職を隠退し、幼い義尚に譲位した。この隠退は紛争の解決ではなく、政治への疲弊によるものであった。

京都東山に隠居所の造営を開始し、戦火の都を離れた。この山荘は東山文化の中心となり、後に銀閣寺の地となった。

十一年の破壊を経て応仁の乱がようやく終結したが、京都は廃墟と化した。この乱は戦国時代の幕開けとなり、義政が維持できなかった中央集権的将軍権威の実質的終焉を告げた。

銀閣（慈照寺観音殿）の建設を開始。資金不足のため実際には銀箔が貼られることはなかったが、侘び寂びの美学を体現し、日本的洗練の象徴となった。

義政の庇護のもと、茶の湯は社交から洗練された芸術へと発展した。村田珠光らの茶人を支援し、日本の茶文化を定義する精神的・美的側面を発展させた。

後継者である嫡男義尚が軍事遠征中に二十四歳で死去。この個人的悲劇により義政は後継者を失い、晩年に深い影響を与えたが、文化活動は続けた。

東山文化が頂点に達し、茶道・華道・水墨画・庭園設計を包含した。日本が戦乱に沈む中でも、義政は永続する美的遺産を創造した。

東山の山荘にて五十四歳で死去。一世紀の内乱を引き起こした政治的遺産は悲惨だったが、日本の美意識を永遠に変革した文化的遺産を残した。山荘は慈照寺となった。