Nació como tercer hijo del sexto shōgun Ashikaga Yoshinori. Inicialmente no estaba destinado a la sucesión, pero su destino cambió dramáticamente cuando su hermano mayor ingresó a los órdenes monásticos. El shogunato Muromachi estaba en su apogeo cultural pero enfrentaba crecientes desafíos políticos.

Su padre, el shōgun Yoshinori, fue asesinado por el clan Akamatsu en el incidente de Kakitsu. Este evento traumático sumió al shogunato en la inestabilidad y dejó al joven Yoshimasa enfrentando un futuro incierto. Su hermano mayor Yoshikatsu se convirtió en shōgun pero pronto murió.

Fue entronizado como el octavo shōgun del shogunato Ashikaga con solo trece años. Aunque ostentaba la posición suprema, el poder real residía en varios señores feudales y facciones de la corte. Su corta edad lo hacía dependiente de consejeros y regentes para gobernar.

Se casó con Hino Tomiko, quien se convirtió en una poderosa figura política por derecho propio. Su relación fue compleja, con Tomiko ejerciendo considerable influencia sobre los asuntos del shogunato y acumulando vasta riqueza a través del comercio y préstamos de dinero. Ella desempeñaría un papel crucial en los conflictos de sucesión.

Cansado de la política, Yoshimasa deseaba abdicar y designó a su hermano Yoshimi como heredero. Sin embargo, su esposa Tomiko dio a luz a un hijo el año siguiente, creando una crisis de sucesión entre las facciones que apoyaban a Yoshimi y las que apoyaban al hijo de Tomiko, Yoshihisa.

La disputa de sucesión, combinada con rivalidades entre poderosos señores feudales, estalló en la devastadora Guerra de Ōnin. Kioto se convirtió en un campo de batalla durante una década, con ejércitos destruyendo gran parte de la ciudad. Yoshimasa permaneció en gran medida desapegado, enfocándose en las artes mientras la capital ardía.

Abdicó oficialmente el título de shōgun a favor de su hijo Yoshihisa, aunque la Guerra de Ōnin seguía haciendo estragos. Esta abdicación permitió a Yoshimasa dedicarse completamente a sus búsquedas artísticas, alejándose de la turbulencia política que había definido su reinado.

Comenzó la construcción de su villa de retiro en las montañas orientales de Kioto. Este complejo se convertiría en el centro de la cultura Higashiyama, incorporando estética zen, diseño de jardines y arquitectura que definirían el refinamiento artístico japonés durante siglos.

La Guerra de Ōnin terminó oficialmente después de una década de destrucción, aunque los conflictos regionales continuaron. Kioto yacía en ruinas, y el poder del shogunato estaba irremediablemente debilitado. Yoshimasa respondió intensificando sus esfuerzos por crear belleza en medio de la devastación.

Comenzó la construcción del famoso Ginkaku-ji (Pabellón de Plata), aunque nunca fue cubierto de plata como se había planeado originalmente. El edificio encarnaba la estética wabi-sabi de la belleza imperfecta, convirtiéndose en un ícono de la cultura Higashiyama y el gusto artístico japonés.

Se trasladó oficialmente a su villa de Higashiyama, convirtiéndola en su residencia permanente. Allí reunió a los más grandes artistas, poetas y maestros del té de su era, creando un salón cultural que sintetizó las formas estéticas japonesas e influyó profundamente en las generaciones futuras.

Se convirtió en un importante mecenas del desarrollo de la ceremonia del té, apoyando a maestros del té como Murata Jukō, quien estableció los fundamentos del wabi-cha. Este mecenazgo transformó el consumo de té de un simple placer en una profunda forma de arte vinculada a la filosofía zen.

Promovió y refinó las artes del kōdō (camino del incienso) e ikebana (arreglo floral) como prácticas culturales sofisticadas. Bajo su mecenazgo, estas artes desarrollaron escuelas formales y filosofía estética que perduran en la cultura tradicional japonesa.

Su hijo y sucesor, el shōgun Yoshihisa, murió en campaña a la edad de solo veinticinco años. Esta tragedia personal dejó a Yoshimasa sin heredero directo y marcó el fin de su línea directa como shōgunes, aunque el shogunato Ashikaga continuó bajo otras ramas.

Murió en su amada villa de Higashiyama, dejando un legado paradójico. Aunque su reinado vio el colapso de la autoridad shogunal y la devastación de Kioto, su mecenazgo artístico creó la cultura Higashiyama que definió la estética clásica japonesa durante siglos.