ヘンリーは国王ヘンリー5世とヴァロワのキャサリンの子として生まれた。アジャンクールの英雄の一人子で、イングランドとフランス両国の王位継承者として、二重王国の希望を一身に背負う運命にあった。

父ヘンリー5世の急死後、生後わずか9ヶ月の乳児ヘンリーがイングランド王となった。イングランド史上最年少の国王であり、摂政評議会が長年にわたり彼の名で統治することになる。

祖父シャルル6世の死後、トロワ条約に基づきヘンリーはフランス王と宣言された。しかしフランス王太子シャルルも王位を主張し、百年戦争は新たな局面を迎えた。1431年にパリで正式に戴冠した。

リチャード・ビーチャム、ウォリック伯が若き国王の家庭教師に任命された。ヘンリーは学問と信仰への深い愛を育んだが、父のような軍事的才能や戦争への関心はほとんど示さなかった。

ヘンリーはパリのノートルダム大聖堂でフランス王として戴冠した。しかしジャンヌ・ダルクがすでにフランスの抵抗を復活させており、シャルル7世がフランスの大部分を支配していた。戴冠式は形式的なものに過ぎなかった。

ヘンリーは16歳で親政を開始した。穏やかで学者肌の性格は統治者としては弱点となり、野心的な貴族たちに操られやすかった。サフォーク公やサマセット公が宮廷で権力を握った。

ヘンリーは貧しい学生70名に無料教育を提供するイートン校を創設した。これとケンブリッジのキングズ・カレッジが彼のイギリス教育への永続的な遺産となり、今日まで名門校として存続している。

ヘンリーはイートン校の姉妹校としてケンブリッジのキングズ・カレッジを創設した。自ら設計に関わった有名な礼拝堂は今もイングランド最高のゴシック建築の一つとして称えられている。

ヘンリーは意志の強いアンジューのマーガレットと結婚した。彼女は結婚において支配的な力となり、ランカスター家の権利の熱心な擁護者となった。持参金なしの結婚はイングランドで不評を買った。

フランス軍がノルマンディーを奪還し、そこでのイングランド統治は終わった。父ヘンリー5世が勝ち取った領土を失い、ヘンリーの平和政策と弱い指導力が軍事的惨事の原因として激しく批判された。

ヘンリーは完全な精神崩壊に陥り、1年以上にわたり周囲に反応できなくなった。祖父シャルル6世の狂気を受け継いだとも言われる。国王の無能力期間中、ヨーク公リチャードが護国卿に任命された。

マーガレット王妃はヘンリーの病気中にエドワード王子を出産した。ヨーク派の支持者は子の正統性に疑問を呈し、派閥対立は一層深まった。ヘンリーは回復後も息子を認識できなかったという。

薔薇戦争最初の戦いはヨーク派の勝利に終わった。ヘンリーは首に矢傷を負い捕らえられた。サマセット公は戦死し、この戦いが数十年に及ぶ内戦の始まりとなった。

ヘンリーは和解法に同意し、ヨーク公リチャードを後継者とし、自分の息子エドワードの相続権を剥奪した。マーガレット王妃はこれを断固拒否し、エドワード王子のために戦い続けることを誓った。

タウトンの戦いでランカスター派が壊滅的敗北を喫した後、ヨーク家のエドワードがエドワード4世として即位した。ヘンリーはスコットランドに逃れ、妻子はフランスに亡命した。

1470年の短い復位後、エドワード4世の帰還時にヘンリーは再び捕らえられた。息子エドワード王子がテュークスベリーで戦死した直後、おそらくエドワード4世の命令でロンドン塔で殺害され、ランカスター家の血統は終わった。