将軍足利義詮の嫡男として京都に生まれる。南北朝の動乱期に生を受け、日本が北朝と南朝に分裂し、それぞれが皇統の正統性を主張していた激動の時代であった。

父義詮が死去し、わずか九歳で将軍職を継承することとなった。有力者である細川頼之が執事として幕政を補佐し、幼少期の政務を代行した。

正式に室町幕府第三代将軍に就任。幼少ながらも執事の指導のもと、複雑な統治術と軍事戦略を学び、将来の役割に備えて研鑽を積んだ。

室町に壮麗な邸宅「花の御所」を造営。この豪華な御所は政治権力の中心となり、幕府の名称の由来ともなった。彼の権威の象徴であった。

執事細川頼之を罷免し、独立した統治を開始。これにより直接的な政治参加と野心的な権力集中への道を歩み始めた。

美濃国の有力守護大名土岐氏を討伐。軍事的能力と権力集中への決意を示し、地方守護の勢力を大幅に削減する成果を挙げた。

十一か国を支配する山名氏が起こした明徳の乱を鎮圧。この決定的な勝利により最大の政敵を排除し、幕府の全武家に対する優位を確立した。

六十年に及ぶ皇統分裂を終結させ、歴史的な南北朝統一を達成。巧みな交渉により南朝から三種の神器の返還を実現し、日本に平和をもたらした。

正式に将軍職を辞し、幼い息子義持に譲位。しかし「太政大臣入道」として実権を保持し、引き続き裏から政治を操った。

出家して法名「道義」を名乗る。この宗教的隠遁は大部分儀礼的なもので、政治的影響力と文化活動を維持しながらより自由な行動を可能にした。

北山に隠居所の建設を開始。後に名高い金閣寺となるこの建物は、金箔で覆われた外観が彼の富と洗練された美意識を象徴していた。

有力な大内氏が起こした応永の乱を鎮圧。この勝利により権威をさらに固め、隠居後もなお日本における最高の軍事的・政治的権力者であることを示した。

明との正式な外交関係を樹立し、中国皇帝から「日本国王」の称号を受けた。この物議を醸した決断により、幕府を大いに富ませる勘合貿易が開始された。

明からの最初の公式貿易使節が日本に到着。勘合貿易制度により、日本の銅・硫黄・刀剣と中国の絹・陶磁器・銭貨との交換で莫大な富がもたらされた。

北山の別荘にて四十九歳で死去。病死とされるが、皇位を狙っていたという噂もあった。彼の急死によりそのような野望も潰えた。北山殿は鹿苑寺に改められた。