오우치 요시오키의 아들로 태어나 서일본 혼슈의 강력한 가문의 후계자로 자랐다. 교토풍 문화가 무사 정치와 뒤섞인 야마구치에서 오우치 가문의 궁정적 취향 속에 성장했다.

어린 시절, 아버지 요시오키가 쇼군가의 정사 개입으로 큰 비용을 치른 뒤 교토에서 물러나는 모습을 보았다. 이 경험은 멀리 떨어진 수도의 정쟁이 스오와 나가토의 자원을 소모시킬 수 있음을 각인시켰다.

요시오키의 사후 가문의 수장이 되어 광대한 영지와 교역망을 물려받았다. 그는 스에 하루카타를 비롯한 원로 가신들에게 군사 운영을 맡기고, 자신은 정책과 문화의 방향을 다듬는 데 주력했다.

야마구치를 작은 교토로 확장하려 하며, 소요로 인해 떠돌게 된 시인과 화가, 귀인들을 불러들였다. 오우치의 수도는 연가 모임과 우아한 의례, 번성하는 서적 문화로 이름을 떨쳤다.

외교와 문해를 뒷받침하던 선 종단과의 연결을 키우고, 학승들을 국정 운영에 활용했다. 이러한 네트워크는 해외 파트너와의 소통을 돕고 새로운 문헌의 유통을 촉진했다.

오우치는 세토 내해와 규슈 북부의 항구를 활용해 지역 해운과 외국 교역에서 이익을 얻었다. 요시타카는 규제된 교역 통로를 장려해 영지를 대륙의 물자와 지식에 연결했다.

아마고 하루히사가 이즈모에서 세력을 확장하자, 요시타카는 서일본 혼슈의 영향력을 두고 싸워야 한다는 압박을 받았다. 전략적 결정은 점차 스에 하루카타와 다른 무장화된 방계 가문들의 장수들에게 의존하게 되었다.

프란치스코 하비에르의 선교가 일본에 들어오면서, 요시타카는 외국 방문자와 학문에 관심을 보이는 유력 다이묘로 주목받았다. 그는 외교와 상업상의 이익을 기대하며 영지에서 예수회의 활동을 허용했다.

그는 프란치스코 하비에르를 접견하고 선교사들이 설교하고 이동할 수 있도록 보호를 제공했다. 이 만남은 많은 무사들이 그 신앙을 의심스러운 시선으로 보던 때에도 야마구치가 새로운 사상에 열려 있음을 상징했다.

조총이 일본에 전해진 뒤 보급되면서, 요시타카의 군세는 변해가는 전장 환경에 직면했다. 그의 행정은 조달과 항구 교역을 통해 뒤처지지 않으려 했으나, 경쟁 세력은 빠르게 적응해 갔다.

위신과 영토를 확보하라는 압박 속에서 그는 아마고의 거점들을 겨냥한 야심찬 작전을 승인했다. 원정은 재정과 사기를 소모시켰고, 궁정적 우선순위를 중시한 요시타카와 실전 요구를 내세운 장수들 사이의 갈등을 날카롭게 만들었다.

반복되는 군사 부담과 교양 있는 측근들에 대한 편애로 보이는 처사가 오우치 내부의 반감을 키웠다. 스에 하루카타와 다른 지도자들은 자신들을 실무적 통치와 무인 규율의 수호자로 내세우기 시작했다.

파벌 싸움이 깊어지자 요시타카는 의례적 정당성과 전시 현실 사이에서 균형을 잡기 어려워했다. 핵심 행정 직책과 성의 지휘권이 스에 하루카타의 인맥으로 이동하면서, 다이묘는 자신의 수도 안에서조차 고립되었다.

스에 하루카타는 단호하게 그에게 칼을 겨누어 야마구치를 장악하고 충신들을 도망치게 만들었다. 이 쿠데타는 다이네이지 사건으로 기억되며, 서일본 혼슈 정치를 지배하던 오우치 체제를 산산이 부수었다.

수도에서 달아난 그는 피신처를 찾았으나 스에의 군세에 추격당해 다이네이지에서 궁지에 몰렸다. 그는 1551년에 그곳에서 생을 마감했으며, 이는 오우치 요시타카의 통치와 가문의 문화적 황금기가 사실상 끝났음을 의미했다.