他出身於扎根日本東國諸國的平氏武士家系。成長於土地糾紛與邊境治安的環境中，使他早早精通騎射與地方權力運作。

青年時期他學習弓術、騎術，以及關東莊園制度下的實務法理。莊官與警固的網絡讓他與豪族相連，也將他捲入邊界與稅負的爭端。

他前往平安京追求朝廷任官與正當性，這是有抱負的東國武士常見的道路。京都的名義權威與關東現實之間的落差，形塑他日後認定權力屬於能夠實際執行者的想法。

未能在朝廷取得持久且高階的職位後，他帶著聲望卻缺乏實質回報返回關東。這種冷遇加深他與宗族親戚及鄰近豪族之間，對官職、財源與武裝追隨者的競逐緊張。

他與叔父、堂表兄弟的嫌隙升高為武力衝突，反映地方產權脆弱與國府裁判乏力。他的勝利帶來土地與人馬，同時也引發向京都的控訴，將他描繪成危險的亡命之徒。

對手試圖以朝廷裁決箝制他，他則藉由地方同盟與武力維護自身主張。成文命令與現地權力之間的落差，讓不少人相信關東需要能果決行使統治的人。

隨著控訴傳至朝廷，逮捕與懲處的命令經由國司流轉。平將門視其為政敵操弄的工具，遂加劇襲擊與報復，使得與京都和解的可能性日益降低。

他整合不滿遙遠統治與豪強侵奪的地方豪族、莊園管理者與戰士。透過賞賜追隨者並掌握補給線，他將零散仇鬥轉化為有組織的區域權力集團。

平將門攻擊關鍵行政據點，掌控文書、糧倉與象徵正統統治的儀式。奪下國府使他得以宣稱是在恢復秩序，但京都則將其定性為叛亂。

他宣告與朝廷相對的主權，聲稱天意眷顧其統治。此舉直接挑戰朱雀天皇的朝廷，使地方戰爭升級為攸關政權正統的重大危機。

平將門仿效平安官制，向追隨者分授稱號與國司職位，以穩固忠誠。這種行政演出顯示其志向不止於劫掠，而是意圖以東國武力為根基建立替代性的國家。

朝廷以賞賜與名分動員忠方，並合法化對叛亂自立者的武力行動。平貞盛與藤原秀鄉成為主要統帥，將討伐塑造成保衛皇權秩序之戰。

官方布告承諾以土地與官位獎勵其首級，動搖的支持者重新衡量與他往來的風險。告密與倒戈削弱了他的情報，使其兵力在平原與渡口之間愈發孤立。

在小島之戰中，平貞盛與藤原秀鄉率軍以協同弓射與追擊擊潰其軍。史料常記述一記決定性的箭擊終結其指揮，叛軍朝廷的名分亦隨之崩解。

他死後被斬首，首級運送至平安京，以證明叛亂已被鎮壓並確保討伐者領取賞賜。此種展示也用以警告諸國勿再圖分離，並強化朝廷在象徵層面的優位。

傳聞四起，稱其靈魂不安，對不敬之人與官府、城市帶來災厄。隨時間推移，各地又將他詮釋為既報復又護佑的強大存在，需以祭祀與安撫儀式加以鎮靈。

中世以後的傳統將其崇拜納入因應疫病、火災與政局動盪的神社網絡。透過供品與祭典，人們將他視為威嚴的神祇，只要妥善奉祀便能護佑首都圈。