전국의 군벌들이 교토를 두고 반복해서 다투던 시기에, 쇼군 아시카가 요시하루의 아들로 태어났다. 황도를 둘러싼 군사화된 정치와 무로마치 막부의 약화 속에서 유년기를 보냈다.

아시카가 요시하루가 물러나자, 어린 나이에 공식적으로 열세 번째 쇼군에 올랐다. 그러나 이는 상당 부분 의례적 임명에 가까웠고, 긴키 지역의 실권은 점차 호소카와 세력과 부상하는 미요시 세력이 장악해 갔다.

호소카와 계열 내부의 갈등과 미요시 동맹 세력의 충돌이 격화되면서, 젊은 쇼군의 조정은 교토에 머물기 어려워졌다. 수도에 군대가 드나드는 상황에서 가신단이 철수했고, 이는 전국시대에 쇼군 권위가 얼마나 추락했는지를 드러냈다.

요시테루는 제한된 군사력 속에서도 쇼군가의 위엄을 지키기 위해 후원 세력을 바꾸어 가며 협상에 의존했다. 참모들은 아시카가가 특정 군벌의 꼭두각시가 되지 않으면서 교토에 재입성할 수 있도록 동맹 재건에 힘썼다.

교토에서 다시 거처를 확보했지만, 긴키를 장악한 미요시 세력의 영향력은 그의 자율성을 크게 제한했다. 조정 의례와 쇼군 명령은 이어졌으나, 그 집행은 아시카가 제도보다 지방 유력자들의 무력에 더 의존했다.

교토에서 서신을 발급하고 타협을 주선하며 수도가 상시 전쟁터가 되는 것을 막으려 했다. 그의 외교는 쇼군가를 조정자 역할로 되돌리려는 시도였지만, 전국의 지도자들은 교토를 점령해야 할 전리품처럼 대했다.

궁정 예술과 의례를 후원해, 과거 무로마치 시대의 위신과 연속성을 드러내려 했다. 교토에서 세련된 문화를 보호하고 장려함으로써 전통에 기반한 정치 권위를 붙들고, 황도 규범을 중시하는 엘리트들의 협력을 끌어내고자 했다.

동시대인들은 그를 유난히 검술에 능한 인물로 묘사했고, 훗날 검호 쇼군이라는 별칭으로 기억되었다. 수련과 용맹의 과시는 군벌 시대의 무력한 허수아비라는 이미지를 상쇄하려는 의도도 담고 있었다.

미요시 세력의 압박을 상쇄하기 위해 일본 각지의 유력 가문과의 접촉을 강화했다. 서신을 교환하고 관직이나 인정을 부여하면서, 쇼군가를 전국적 외교의 중심으로 다시 세우려 했다.

야심 있는 다이묘들이 상징적으로 높이 평가하던 관직과 허가, 보증을 수여했다. 실질 집행력이 약하더라도, 이러한 문서는 정통성을 담보로 수도 주변의 보호를 약속받는 협상의 지렛대가 되었다.

오다 노부나가가 오케하자마에서 이마가와 요시모토를 꺾었다는 소식은 교토의 정치 계산에 큰 파문을 일으켰다. 요시테루는 떠오르는 지도자들이 쇼군가의 의미를 되살릴 수도, 완전히 가려 버릴 수도 있는 급변하는 권력 지형과 마주했다.

미요시 지도부와 책략가 마쓰나가 히사히데가 교토의 제도를 더 직접적으로 장악하려 하면서 긴장이 높아졌다. 요시테루가 독자적으로 행동하려는 시도는 순응적인 쇼군을 원하던 이들에게 위협이 되었고, 수도의 파벌 불신을 더욱 심화시켰다.

긴키의 불안정이 심해지자, 미요시의 손을 벗어난 안정적인 무력 보호를 확보할 방법을 탐색했다. 궁정은 외부 세력에 아시카가가 강력한 후원자를 인정할 가능성을 내비쳤고, 이는 훗날 쇼군가의 재정렬을 예고했다.

수도 주변의 경쟁 세력은 쇼군가를 중재자라기보다 장애물로 취급하기 시작했다. 음모가 늘어나면서 요시테루의 거처는 군사적 표적이 되었고, 교토의 통치가 군벌의 강압에 인질로 잡혀 있음을 드러냈다.

미요시 세력과 마쓰나가 히사히데와 연관된 병력이 교토의 저택을 공격했고, 그는 격렬히 저항한 끝에 목숨을 잃었다. 이 암살은 쇼군의 안전에 대한 마지막 환상을 산산이 부수었고, 수도에서 무로마치 권위에 결정타를 가했다.

요시테루의 죽음은 군벌이 지배하는 교토에서 살아남을 수 있는 후계자를 세우려는 긴급한 움직임을 촉발했다. 뒤이은 권력 다툼은 중앙의 조정 능력을 더 약화시켰고, 훗날 새로운 후원자 아래 쇼군가를 재건하려는 시도의 길을 열었다.