Nasceu como o irmão mais novo de Ashikaga Yoshiteru, na família Ashikaga, durante a fragmentada era Sengoku. A sua infância decorreu em meio ao declínio da autoridade xogunal em Quioto e à ascensão do poder dos daimiôs regionais.

À medida que a sucessão do xogunato se tornava perigosa, foi colocado na vida monástica para reduzir ameaças faccionais à linhagem Ashikaga. A formação no templo deu-lhe alfabetização, etiqueta cortesã e ligações clericais influentes, úteis mais tarde na política.

A política de Quioto era dominada por poderosos delegados e senhores da guerra, especialmente por facções ligadas ao clã Miyoshi e aos seus aliados. Aprendeu que os decretos do xogum exigiam apoio militar, não apenas linhagem e cerimónia.

O xogum Ashikaga Yoshiteru foi morto durante tumultos ligados às forças Miyoshi, destruindo a pouca segurança que ainda restava na capital. O assassinato transformou Yoshiaki de um monge marginalizado num pretendente perseguido por facções rivais.

Após o golpe, fugiu da capital para evitar a captura e reunir apoiantes para uma tentativa de restauração. Os seus movimentos dependeram de redes de templos e de senhores simpáticos que viam vantagem num legítimo líder Ashikaga como figura de proa.

Apelou a Asakura Yoshikage, argumentando que instalar um xogum poderia trazer prestígio e cobertura legal para ações militares. Os Asakura hesitaram, revelando como os daimiôs pesavam a legitimidade xogunal contra a própria autonomia.

Garantiu o apoio de Oda Nobunaga, oferecendo autoridade xogunal em troca de restauração militar. As forças de Nobunaga entraram em Quioto, expulsando facções hostis e remodelando o equilíbrio de poder na capital de um dia para o outro.

Assumiu o título de xogum com o apoio da corte imperial, revivendo em forma a cerimónia e a governação Ashikaga. Na prática, as tropas e nomeações de Nobunaga limitavam o controlo independente do xogum sobre política e guerra.

Tentou governar por meio de cartas, nomeações e diretivas sancionadas pela corte que o apresentavam como árbitro do governo legítimo. Essas medidas expuseram o abismo entre autoridade simbólica e as realidades do campo de batalha no Japão Sengoku.

Nobunaga passou a tratar o xogunato cada vez mais como uma ferramenta, restringindo a independência e o patronato político de Yoshiaki. O xogum respondeu procurando aliados externos, transformando Quioto num palco de intrigas e correspondência rival.

Cultivou relações com famílias aristocráticas e instituições religiosas que ainda moldavam a autoridade moral e financeira de Quioto. Essas redes forneciam mensagens, mediação e, ocasionalmente, mão de obra, mas não conseguiam igualar os exércitos de Nobunaga.

Contactou líderes como Takeda Shingen e outras potências regionais, instando-os a conter a dominância de Nobunaga em nome da ordem legal. O plano dependia de pressão sincronizada, o que se mostrou difícil em frentes distantes.

Após a rutura aberta, Nobunaga avançou militarmente para removê-lo da capital e desmontar a sua base administrativa remanescente. A expulsão encerrou, na prática, o poder político do xogunato Muromachi, ainda que o título persistisse na memória.

Mudou-se para territórios sob influência do clã Mori, que se opunha a Nobunaga e podia abrigar um xogum deposto. No exílio, manteve correspondência e reivindicações cerimoniais, tentando permanecer relevante para a política nacional.

O Incidente de Honnō-ji removeu Nobunaga e lançou o Japão em disputas de sucessão entre os seus antigos generais. Yoshiaki explorou caminhos para recuperar influência, mas os novos centros de poder já não precisavam de um xogum Ashikaga para legitimar o governo.

Enquanto Toyotomi Hideyoshi concluía campanhas que unificaram grande parte do Japão, Yoshiaki permaneceu fora do poder direto. A sua presença ainda tinha peso cultural, mas a autoridade real tinha mudado decisivamente para novos regimes militares.

Morreu longe do comando efetivo do xogunato que outrora personificou, deixando a era Ashikaga como um capítulo encerrado. A sua vida ilustra como a legitimidade tradicional podia ser ultrapassada por comandantes que controlavam exércitos e receitas.