作為將軍足利義詮的嫡長子出生於京都。彼時正值南北朝動亂時期，日本分裂為北朝與南朝兩個皇統，各自聲稱具有正統性。

父親義詮去世，年僅九歲便繼承了將軍之位。權臣細川賴之擔任執事輔政，在他年幼期間代理幕府政務。

正式就任室町幕府第三代將軍。儘管年幼，在執事的悉心指導下，他開始學習複雜的治國之道與軍事韜略，為將來執政做準備。

在室町建造了華麗的府邸「花之御所」。這座奢華的宮殿成為政治權力的中心，也是幕府名稱的由來，象徵著他日益增長的權威。

罷免執事細川賴之，開始親自執政。這標誌著他直接參與政治的開端，也是其雄心勃勃地集中權力的起點。

成功討伐美濃國的有力守護大名土岐氏。展示了他的軍事才能和集權決心，大大削弱了地方守護的勢力。

鎮壓了控制十一國的山名氏發動的明德之亂。這場決定性的勝利消滅了最強大的政敵，確立了幕府對所有武家的絕對優勢。

實現了歷史性的南北朝統一，結束了長達六十年的皇統分裂。通過巧妙的外交談判，說服南朝交出三神器，為日本帶來了和平。

正式辭去將軍之位，傳位給年幼的兒子義持。然而，他以「太政大臣入道」的身份保持實權，繼續在幕後操控政局。

出家為僧，法號「道義」。這種宗教隱退在很大程度上是形式上的，使他在保持政治影響力和文化活動的同時，獲得更大的行動自由。

開始在北山建造隱居別墅，後來成為著名的金閣寺。建築外觀覆蓋金箔，象徵著他的財富與高雅的審美情趣。

鎮壓了有力的大內氏發動的應永之亂。這場勝利進一步鞏固了他的權威，表明即使在隱退後，他仍是日本最高的軍事和政治權力者。

與明朝建立正式外交關係，接受中國皇帝冊封的「日本國王」稱號。這一有爭議的決定開啟了使幕府大為富裕的勘合貿易。

首批明朝官方貿易使團抵達日本。勘合貿易制度通過日本的銅、硫黃、刀劍與中國的絲綢、瓷器、銅錢的交換，帶來了巨大財富。

在北山別墅去世，享年四十九歲，據說是病逝。有傳言稱他曾覬覦皇位，但他的突然離世終結了一切野心。北山殿後改為鹿苑寺。