쇼군 아시카가 요시노리의 셋째 아들로 교토에서 태어났다. 쇼군이 될 것으로 예상되지 않았기에 정치적 훈련보다는 문화적 소양에 집중하는 유년기를 보냈다.

아버지 요시노리가 가키쓰의 변에서 아카마쓰 씨에게 암살당했다. 이 참사는 막부를 불안정하게 만들고 요시마사의 유년기에 어두운 그림자를 드리워, 후일 정치로부터의 이탈을 형성하였다.

형 요시카쓰의 뒤를 이어 겨우 열세 살에 무로마치 막부 제8대 쇼군에 취임하였다. 처음에는 유망해 보였으나 파벌 정치와 끊임없는 군사 충돌에 곧 환멸을 느꼈다.

강한 의지를 가진 히노 도미코와 결혼하였다. 도미코는 점차 막부 정치를 지배하게 되었다. 둘의 관계는 복잡했으며, 도미코의 정치적 야망은 후에 오닌의 난의 한 원인이 되었다.

아들이 없고 정무에 지친 요시마사는 동생 요시미를 후계자로 지명하였다. 이 결정은 도미코가 아들을 낳은 후 번복되어 천하를 뒤흔드는 대란의 불씨가 되었다.

도미코가 적자 요시히사를 출산하였다. 이 예기치 않은 후계자의 탄생으로 계승 분쟁이 발생하여, 요시미와 요시히사 모두 쇼군직을 주장하고 유력 다이묘들이 각각을 지지하였다.

오닌의 난이 교토에서 발발하여 10년 이상 수도를 황폐화시켰다. 요시마사가 일으킨 계승 분쟁에서 비롯되었으나, 그는 도시가 불타는 중에도 문화 활동에 몰두하며 초연하였다.

오닌의 난이 아직 계속되는 가운데 정식으로 쇼군직에서 은퇴하고 어린 아들 요시히사에게 양위하였다. 이 은퇴는 분쟁의 해결이 아니라 정치에 대한 피로감에서 비롯되었다.

교토 동산에 은거처 조영을 시작하여 전화에 휩싸인 도시를 벗어났다. 이 산장은 히가시야마 문화의 중심이 되었고 후에 은각사의 터가 되었다.

11년간의 파괴 끝에 오닌의 난이 마침내 종결되었으나 교토는 폐허가 되었다. 이 난은 센고쿠 시대의 서막이 되었으며, 요시마사가 유지하지 못한 중앙집권적 쇼군 권위의 실질적 종말을 알렸다.

은각(지쇼지 관음전) 건설을 시작하였다. 자금 부족으로 실제로 은박이 입혀지지는 않았으나, 와비사비 미학을 구현하여 일본적 세련미의 상징이 되었다.

요시마사의 후원 아래 다도가 사교 활동에서 세련된 예술로 발전하였다. 무라타 주코 등의 다인을 지원하여 일본 차 문화를 정의하는 정신적, 미적 측면을 발전시켰다.

후계자인 적자 요시히사가 군사 원정 중 24세의 나이로 사망하였다. 이 개인적 비극으로 요시마사는 후계자를 잃었고 만년에 깊은 영향을 받았으나, 문화 활동은 계속하였다.

히가시야마 문화가 절정에 달하여 다도, 꽃꽂이, 수묵화, 정원 설계를 포괄하였다. 일본이 내전에 빠지는 와중에도 요시마사는 영속하는 미적 유산을 창조하였다.

히가시야마 산장에서 54세의 나이로 사망하였다. 한 세기의 내란을 일으킨 정치적 유산은 비참했으나, 일본의 미의식을 영원히 변혁한 문화적 유산을 남겼다. 산장은 지쇼지가 되었다.